1967-ben Collins a Melody Maker című lapban felfigyelt egy hirdetésre, amelyben a Genesis együttes dobost keresett. Jelentkezett, a meghallgatás sikerrel járt. A dobolás mellett esetenként énekelt is, ám dalszerzéssel ekkor még nem próbálkozott. Sessionszerepet is vállalt, például Tommy Bolin 1975-ös Teaser című albumán is dobol. 1975-től, amikor Peter Gabriel kivált az együttesből, Phil a dobolás mellett énekesként is folytatta. Ekkor már nős volt, két fia született, de házassága nem tartott sokáig. A Genesis vele egyre poposabb irányba fordult, ami hamar szakításhoz vezetett Steve Hackett gitárossal is. Ekkor Phil, Tony Banks és Mike Rutherford két sessionzenészt vettek maguk mellé: Chester Thompson dobost, aki többek közt a Weather Report dobosa is volt, és az amerikai Daryl Stuermer gitárost.
Velük néhány éven belül a szélesebb nagyközönséghez is eljutottak egyre könnyedebb, fülbemászóbb zenéikkel.
-
In the Air Tonight
Phil Collins
-
I Missed Again
Phil Collins
-
If Leaving Me Is Easy
Phil Collins
-
Thru These Walls
Phil Collins
-
You Can’t Hurry Love
Phil Collins
-
I Don’t Care Anymore
Phil Collins
-
Don’t Let Him Steal Your Heart Away
Phil Collins
-
Why Can’t It Wait ’til Morning
Phil Collins
-
I Cannot Believe It’s True
Phil Collins
-
Against All Odds
Phil Collins
-
Easy Lover
Phil Collins
-
Sussudio
Phil Collins
-
One More Night
Phil Collins
-
Don’t Lose My Number
Phil Collins
-
Take Me Home
Phil Collins
-
Separate Lives
Phil Collins
-
A Groovy Kind of Love
Phil Collins
-
Two Hearts
Phil Collins
-
Another Day in Paradise
Phil Collins
-
I Wish It Would Rain Down
Phil Collins
-
Something Happened on the Way to Heaven
Phil Collins
-
That’s Just the Way It Is
Phil Collins
Eközben tagja lett a Brand X nevű fúziósjazz-formációnak is. A Genesis 1987 június 18-án-ben lépett fel Budapesten a Népstadionban. Válása után 1981-ben Collins kiadta első szólólemezét, a Face Value-t, amely hangos sikert aratott, szólóénekesként ugyanolyan ismertté téve őt magát, mint a Genesis. Ettől kezdve szóló- és Genesis-turnék váltakoztak egészen 1996-ig. Ekkorra már második feleségétől is elvált, és halláskárosodása miatt az orvosok eltanácsolták a turnézástól. Ezután létrehozta Henry Mancini karnaggyal közösen a Phil Collins Big Bandet, mellyel hangulatos dzsesszkoncerteket adtak Amerikában, Angliában és Franciaországban. Collins megpróbálkozott a filmezéssel is. 1988-ban eljátszotta a Buster című film főszerepét, a vonatrablót, a Hookban Good felügyelőt alakította, szerepelt még az És a zenekar játszik tovább… és a Szigorúan piszkos ügynök című filmekben.
Ezenkívül volt televíziós műsorvezető is. Ami Collinst illeti, boldog embernek tartja magát, saját bevallása szerint nem énekes, aki egy kicsit dobol, hanem dobos, aki egy kicsit énekel. Ám azt nem rosszul, több Grammy-díj tanúskodik erről. Persze nem mindenki kedveli őt, például a South Park alkotói némileg megorroltak rá, mert a Tarzannal elhalászta előlük az Oscart, ezért „bosszúból” többször szerepeltették a rajzfilmsorozatban…